Спасая Зельду от Ганона, Линк исчезает после того, как его затягивает в таинственный разлом, причём подобные разломы появляются по всему Хайрулу, и в них исчезают и другие его обитатели. С помощью загадочной феи Трай, которая даёт ей Жезл Трай (артефакт, способный волшебным образом копировать и воспроизводить объекты), Зельда намеревается спасти своего Линка — и Хайрул!.. Echoes of Wisdom — это первая игра основной линии из серии Zelda, в которой принцесса Зельда явно играет главную роль. Ранее она появлялась в спин-оффах Philips CD-i Zelda: The Wand of Gamelon (1993) и Zelda's Adventure (1996), а также спин-оффах Hyrule Warriors (2014) и Cadence of Hyrule (2019). Зельда может путешествовать различными способами, включая эхо, места быстрого перемещения или лошадь. Кроме того, она может менять наряды и снаряжение, а также комбинировать ингредиенты для приготовления смузи.